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Mise en place de l’immunité innée chez l’oiseau : le rôle clef du liquide amniotique

L’œuf d’oiseau est soumis à de nombreuses pressions environnementales notamment microbiennes. Pour y faire face, il dispose de systèmes de protection variés et complémentaires pour préserver l’embryon. Parmi ceux-ci, le liquide amniotique joue un rôle majeur, grâce à sa richesse en molécules antimicrobiennes.

Diagramme représentant le nombre de protéines communes et spécifiques identifiées chez l'humain (pendant toute la gestation) et le poulet (au onzième jour d'incubation) dans le liquide amniotique © Sophie Réhault-Godbert
Par Sylvie André
Mis à jour le 04/10/2019
Publié le 03/10/2019

Au cours du développement embryonnaire de l’oiseau, les systèmes de protection de l’œuf (coquille, molécules antibactériennes du blanc, membranes coquillières et vitellines) se modifient et s’altèrent. Or, la survie des embryons jusqu’à l’éclosion suggère une prise de relais par les structures extra-embryonnaires, dont le liquide amniotique. Pour comprendre le rôle du liquide amniotique dans cette fonction de protection, les chercheurs de l’UMR BOA ont analysé sa composition protéique et ses propriétés antibactériennes en choisissant comme modèle l’œuf de la poule domestique.

Contrairement aux mammifères, le développement embryonnaire de l’oiseau se déroule dans un œuf de manière autonome sans contact avec la mère. L’œuf doit donc contenir l’ensemble des éléments nutritifs, l’énergie et les protections nécessaires au développement de l’embryon. De plus, le liquide amniotique chez l’oiseau ne recueille pas les déchets métaboliques de l’embryon (qui sont récupérés dans le liquide allantoïque) mais forme néanmoins une bulle protectrice aqueuse dans laquelle baigne l’embryon.

Représentation schématique des structures extra-embryonnaires pendant le développement du poulet (A) et de l'embryon humain (B); embryon de poulet à la moitié de l’incubation (11 jours) et embryon humain à la moitié de la gestation (21 semaines), respectivement.. © Inra, Sophie Rehault-Godbert
Représentation schématique des structures extra-embryonnaires pendant le développement du poulet (A) et de l'embryon humain (B); embryon de poulet à la moitié de l’incubation (11 jours) et embryon humain à la moitié de la gestation (21 semaines), respectivement. © Inra, Sophie Rehault-Godbert

On sait que chez l’oiseau, à la moitié de l’incubation, le liquide amniotique subit un afflux massif de protéines du blanc d'œuf qui sont ensuite absorbées oralement par l'embryon pour apporter les acides aminés nécessaires à sa croissance. Cependant, la composition protéique du liquide amniotique de l’oiseau avant et après ce transfert n’a jamais été caractérisée et le rôle de ses protéines et peptides dans le développement embryonnaire et dans l’immunité de l’embryon reste encore à définir.

Une priorité au développement embryonnaire en première moitié de l’incubation…

À l'aide d’analyses protéomiques, les chercheurs de l’UMR BOA ont identifié 91 protéines dans le liquide amniotique du poulet au 11ème jour de développement, avant le transfert du blanc d'œuf. Ces protéines sont essentiellement associées au métabolisme des nutriments, à la réponse immunitaire et à divers processus liés au développement embryonnaire. En comparant avec le protéome du liquide amniotique de l’homme, ils ont identifié 48 protéines communes aux liquides amniotiques des deux espèces, dont l’albumine sérique, l’apolipoprotéine A1 et l’alpha-foetoprotéine. Les 43 autres sont donc spécifiques de l’oiseau.

Diagramme représentant le nombre de protéines communes et spécifiques identifiées chez l'humain (pendant toute la gestation) et le poulet (au onzième jour d'incubation) dans le liquide amniotique © Sophie Réhault-Godbert
Diagramme représentant le nombre de protéines communes et spécifiques identifiées chez l'humain (pendant toute la gestation) et le poulet (au onzième jour d'incubation) dans le liquide amniotique © Sophie Réhault-Godbert

…et à la protection contre les bactéries en seconde moitié de l’incubation

Les chercheurs ont également montré que le liquide amniotique de poulet présente une activité antibactérienne significative contre deux bactéries pathogènes Listeria monocytogenes(Gram +) et Salmonella enterica Enteritidis (Gram-), activité qui est considérablement accrue après l’afflux des protéines du blanc d'œuf dans le liquide amniotique à partir du douzième jour d’incubation.

Les protéines responsables de cette activité sont le lysozyme, la bêta-défensine 11 aviaire, la « vitelline membrane outer layer 1 protein » et la bêta-microséminoprotéine, des protéines initialement présentes dans le blanc d’œuf (Guyot et al., 2016).

Par ailleurs, une analyse phylogénétique a permis de montrer que plusieurs protéines du liquide amniotique de poulet ayant un rôle reconnu dans la défense innée étaient spécifiques des oiseaux ou des espèces ovipares comme l’ovalbumin-related protein X (Dombre et al., 2017), la bêta-défensine 11 aviaire ou encore la protéine de liaison à la riboflavine, ce qui souligne l’originalité du modèle aviaire.

Et après l’éclosion ?

Les protéines telles que la bêta-défensine aviaire 11, l’ovalbumin-related protein X ou la bêta-microséminoprotéine, spécifiquement exprimées chez les oiseaux, pourraient ainsi refléter l’adaptation de ces espèces à la pression microbienne que subit l’œuf dans le cloaque de la poule juste avant la ponte (contact avec les fèces) et dans l’environnement après la ponte.

Les chercheurs posent également l’hypothèse que la protection antimicrobienne de l’embryon initialement assurée par le liquide amniotique pourrait perdurer après l’éclosion dans son tube digestif, après absorption orale du liquide. La prochaine étape sera d’étudier plus précisément le devenir des protéines du liquide amniotique dans le tube digestif de l’embryon après absorption orale et de déterminer si elles contribuent à la mise en place de l’immunité digestive précoce et du microbiote intestinal, et donc à la santé du poussin dans les jours qui suivent l’éclosion. Par ailleurs, étant donné que l’embryon baigne dans ce liquide jusqu’à l’éclosion, le liquide amniotique pourrait également contribuer à la formation d’un biofilm protecteur déposé sur les plumes et la peau du poussin, au même titre que le vernix chez les nouveaux-nés.

Contact(s)
Contact(s) scientifique(s) :

Département(s) associé(s) :
Physiologie animale et systèmes d’élevage
Centre(s) associé(s) :
Val de Loire

Références

- Da Silva, M.; Dombre, C.; Brionne, A.; Monget, P.; Chesse, M.; De Pauw, M.; Mills, M.; Combes-Soia, L.; Labas, V.; Guyot, N.; Nys, Y.; Rehault-Godbert, S., 2019. The Unique Features of Proteins Depicting the Chicken Amniotic Fluid. Molecular & Cellular Proteomics, 18 (3): S174-S190 http://dx.doi.org/10.1074/mcp.RA117.000459

 

Autres publications citées

-Hincke MT, Da Silva M, Guyot N, Gautron J,McKee MD, Guabiraba-Brito R,Réhault-Godbert S. Dynamics of Structural Barriers and Innate Immune Components during Incubation of the Avian Egg: Critical Interplay between Autonomous Embryonic Development and Maternal Anticipation. J Innate Immun. 2018 Nov 2:1-14. doi: 10.1159/000493719. Review.

Dombre, C., Guyot, N., Moreau, T., Monget, P.,Da Silva, M., Gautron, J., and Rehault-Godbert, S.(2017) Egg serpins: The chicken and/or the egg dilemma. Semin. Cell. Dev. Biol. 62, 120-132

http://www.phase.inra.fr/Toutes-les-actualites/Les-serpines-de-la-poule-a-l-aeuf

Guyot, N., Rehault-Godbert, S., Slugocki, C., Harichaux, G., Labas, V., Helloin, E., and Nys, Y. (2016) Characterization of egg white antibacterial properties during the first half of incubation: A comparative study between embryonated and unfertilized eggs. Poult. Sci. 95, 2956-2970

A propos de

Ces résultats ont été obtenus dans le cadre de la thèse de Mylène Da Silva (soutenance en décembre 2018) et ont permis de construire le projet de Maxwell Hincke (université d’Ottawa, Canada), lauréat du programme Studium Professorship 2018 (http://www.lestudium-ias.com/fr/chercheurs/pr-maxwell-hincke). M. Hincke et  S. Réhault-Godbert développent un projet visant à étudier l’évolution de l'immunité innée dans l’œuf au cours de l’incubation (Hincke MT et al., 2018).
Dans ce cadre, les deux chercheurs organisent un symposium en mars 2020 centré sur les mécanismes de la défense innée mis en place par différents systèmes biominéralisés (coquille d’œuf, coraux, os ; http://www.lestudium-ias.com/event/innate-immunity-biomineralized-context-trade-offs-synergies).
Le recrutement de Maeva Halgrain comme doctorante dès octobre 2019 devrait permettre de poursuivre cette dynamique et d’apporter de nouveaux éléments sur les mécanismes de protection de l’œuf et de l’embryon, voire du poussin.