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Comportements émotionnels et cerveau des ovins : être ou ne pas être une proie

Chez la brebis, la substance grise périaqueducale (PAG), est une région cérébrale clef pour les comportements émotionnels (fuite, immobilité, vocalisations…). En effet, elle est connectée à différentes structures du réseau neuronal des émotions. L’organisation de ces connexions chez la brebis est plus proche de celle observée chez d’autres espèces sociales soumises à la prédation (lapin, singe-écureuil) que de celle d'espèces territoriales ou prédatrices (rat, chat).

. © Inra
Mis à jour le 06/02/2019
Publié le 05/02/2019

Le bien-être d’un animal résulte, en partie, de sa sensibilité émotionnelle et de ses capacités adaptatives, deux caractères intimement liés. A la fin des années 90, le réseau Agri Bien-Etre a proposé un cadre théorique pour étudier les émotions chez les animaux d’élevage (Boissy et al., 2007). Les chercheurs de l’unité Physiologie de la Reproduction et du Comportement (PRC) de l’Inra ont contribué à enrichir ce cadre en décrivant le réseau neuronal des émotions (Menant et al., 2016). Les émotions sont des processus mentaux propres à chaque individu qui impliquent une phase de perception (un danger), une phase de traitement de l’information et qui se traduisent par des réponses physiologiques (accélération du rythme cardiaque) et comportementales (fuite, vocalisations…) contrôlées par plusieurs structures du système nerveux central (Figure 1, Menant et al., 2016).

Figure 1 : représentation du réseau neuronal des émotions d’une brebis face à un prédateur. © Inra, Fournier Isabelle
Figure 1 : représentation du réseau neuronal des émotions d’une brebis face à un prédateur © Inra, Fournier Isabelle

La substance grise périaqueducale (PAG) au carrefour des émotions et des comportements

Dans ce réseau, la substance grise périaqueducale (PAG), est organisée en subdivisions dont les stimulations spécifiques induisent des comportements de fuite, d’attaque ou d’immobilité, des vocalisations caractéristiques de contextes socio-émotionnels ou des postures caractéristiques des comportements sexuels et maternels.

Chez le rat et le chat, espèces territoriales et prédatrices, la PAG est reconnue comme étant une structure-clé ducoping style(stratégie d’adaptation comportementale en lien avec l’organisation de ses connexions avec les autres structures neuronales des émotions.

Les chercheurs de la PRC ont cherché à caractériser les connexions de la PAG chez les ovins, animaux sociaux, grégaires et soumis à la prédation en les comparant à celles décrites chez le rat et le chat, mais aussi à celles d’autres espèces sociales.

Deux traceurs neuronaux ont été injectés dans des parties distinctes de la PAG (dorsale, latérale) par neurochirurgie stéréotaxique. Ils ont ensuite été recherchés ailleurs dans le cerveau, et plus particulièrement dans les structures neuronales impliquées dans les émotions de l’ovin.

La plus grande densité de neurones connectés avec la PAG a été observée dans le noyau ventromédian, impliqué dans les comportements sexuels et maternels et dans l’aire hypothalamique latérale. La présence de corps cellulaires dans le gyrus cingulaire antérieur (Figure 2) témoigne de l’existence de projections du cortex frontal, impliqué dans les réponses à l’isolement social de l’ovin, vers la PAG.

Figure 2 : Neurones localisés dans le cortex frontal, structure clef des émotions, projetant vers la PAG.. © Inra, Chaillou Elodie
Figure 2 : Neurones localisés dans le cortex frontal, structure clef des émotions, projetant vers la PAG. © Inra, Chaillou Elodie

Enfin, des connexions bidirectionnelles ont été retrouvées au sein même de la PAG.

En revanche, contrairement à ce qui a été rapporté chez le rat, il n’a pas été observé de connexions avec le noyau paraventriculaire ou les noyaux amygdaliens, deux structures activées chez l’ovin soumis à un stress (séparation, Guesdon et al. 2015 ; prédateur, Cook 2001).

Les connexions de la PAG ovine sont caractéristiques d’une espèce sociale soumise à la prédation

Prise dans son ensemble, l’organisation des connexions de la PAG chez l'ovin est proche de celle décrite chez le lapin et le singe-écureuil, deux espèces sociales et soumises à la prédation. Elle est en revanche différente de celle décrite chez le rat et le chat, deux espèces territoriales et prédatrices.

Outre le fait que ce travail est la première description des connexions de la PAG chez l'ovin et qu’il place cette structure dans le réseau neuronal des émotions, il conforte l’hypothèse selon laquelle la PAG serait la structure clef ducoping styleavec une organisation de ses connexions qui pourrait rendre compte de l’écoéthologie* de l’espèce.

Ce travail nécessite toutefois d’être complété par la recherche des connexions de la PAG avec d’autres structures comme le cervelet.
Les perspectives de ce travail sont de démontrer que l’organisation des connexions (connectome) de la PAG rend compte de l’écoéthologie des espèces animales (Projet d’intérêt régional Neuro2Co, qui vient de démarrer).
Plus d’informations sur Neuro2Co :http://www.val-de-loire.inra.fr/Toutes-les-actualites/Neuro2Co-projet-de-recherches-en-sciences-participatives

 

* L’écoéthologie, ou écologie comportementale, est l'étude scientifique du comportement animal principalement en milieu naturel, notamment dans une perspective d’évolution des espèces.

Contact(s)
Contact(s) scientifique(s) :

Département(s) associé(s) :
Physiologie animale et systèmes d’élevage
Centre(s) associé(s) :
Val de Loire

Références

Publications issues de ces travaux

1- Menant O., Prima M.-C., Morisse M., Cornilleau F., Moussu Chr., Gautier A., Blanchon H., Meurisse M., Delagrange P., Tillet Y., Chaillou E. (2018) The periaqueductal gray (PAG) connections in sheep: a framework of the anatomical circuit of emotion. Brain Stuctrure and Function 223(7), 3297-3316 DOI : 10.1007/s00429-018-1689-y

2- Zelena, D., Menant, O., Andersson, F., & Chaillou, E. (2018). Periaqueductal gray and emotions: the complexity of the problem and the light at the end of the tunnel, the magnetic resonance imaging. 52(4), 222-238. doi: https://doi.org/10.2478/enr-2018-0027

3- Menant, O., Destrez, A., Deiss, V., Boissy, A., Delagrange, P., Calandreau, L., Chaillou, E. (2016). Régulation des émotions chez l'animal d'élevage : focus sur les acteurs neurobiologiques. INRA Productions Animales, 29 (4), 241-245.

4- Menant, O., Andersson, F., Zelena, D., Chaillou, E. (2016). The benefits of magnetic resonance imaging methods to extend the knowledge of the anatomical organisation of the periaqueductal gray in mammals. Journal of Chemical Neuroanatomy, 77, 110-120. DOI : 10.1016/j.jchemneu.2016.06.003

Autres publications citées :

Boissy A., Arnould C., Chaillou E., Colson V., Désiré L., Duvaux-Ponter C., Greiveldinger L., Leterrier C., Richard S., Roussel S., Saint-Dizier H., Salaün M.C., Valance D., 2007. Emotions et cognition : stratégie pour répondre à la question de la sensibilité des animaux. In : Numéro spécial, Bien-être animal. INRA Prod. Anim., 20, 17-22.

Cook C.J., 2001. Measuring of extracellular cortisol and corticotropin-releasing hormone in the amygdala using immunosensor coupled microdialysis. J. Neurosci. Methods, 110, 95-101.

Dantzer R., 2002. Les émotions, Que sais-je ? Presses universitaires de France.

Guesdon, V., Meurisse, M., Chesneau, D., Picard, S., Lévy, F., Chaillou, E. (2015). Behavioral and endocrine evaluation of the stressfulness of single-pen housing compared to group-housing and social isolation conditions. Physiology and Behavior, 147, 63-70. DOI : 10.1016/j.physbeh.2015.04.013

Menant, O., Destrez, A., Deiss, V., Boissy, A., Delagrange, P., Calandreau, L., Chaillou, E. (2016). Régulation des émotions chez l'animal d'élevage : focus sur les acteurs neurobiologiques. INRA Productions Animales, 29 (4), 241-245.